30 мая 2009 г. состоялась закладка камня в строительство храма.
В 2012 году собор был построен и стал первым храмом, посвященным преподобным Афанасию и Феодосию Череповецким..
5 февраля 2015 г. указом Святейшего Патриарха Московского и всея Руси Кириллом храму преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких г. Череповца был присвоен статус кафедрального собора.
С 2016 г. по 2017 г. в верхнем храме проводились работы по росписи храма. Их выполнили московские художники из Стенописной артели «Радость». Стиль росписи тесно перекликается с лучшими образцами росписи церквей и монастырей Русского Севера, образцом которых служат фрески мастера Дионисия в Ферапонтовом монастыре. Площадь росписи составила более 2700 кв. м.
16 июня 2018 года Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл посетил кафедральный собор преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких и совершил Божественную литургию на площади перед храмом.